顶枝学说假设的主要形态特化步骤。中科院遗传与发育生物学研究所供图
　　如今，我们所见的植物叶片大多数是扁平的。相关化石资料显示，最早的陆生植物只有不断分枝的枝条，并没有叶片。那么扁平叶片是如何产生的呢？
　　近期，中科院遗传与发育生物学研究所研究员焦雨铃团队及合作者发现，应力反馈调控叶片扁平化发育和器官塑形，并首次提出了解释叶片起源的“应力反馈学说”。相关研究成果在线发表于《植物科学趋势》。
　　叶片的出现
　　广泛分布于世界各地的植物化石资料显示，陆生植物出现于4.2亿年前的志留纪晚期，最早的陆生植物大小类似于现在的苔藓，但没有扁平化的叶片类器官，被统称为裸蕨。
　　裸蕨没有叶片，只有不断生长的分枝，光合作用也是通过嫩枝来完成的。陆生植物出现后，进化出了维管束，并形成了数米高的大树，但是叶片在距今4亿年—3.6亿年的泥盆纪晚期才出现。
　　扁平化叶片的出现是进化史的一个重要事件。焦雨铃告诉《中国科学报》，植物刚刚登陆时，地球大气中二氧化碳浓度远高于现在，因此光合作用效率高，植物对光合作用的面积需求不大，如果这时候植物出现扁平叶片可能因为受热面积大而导致灼伤。
　　随着植物和藻类的繁衍，大气中二氧化碳浓度下降、氧气浓度升高，降低了光合速率和散热，植物才可以生长出扁平的叶片，进而增大光合作用面积。“叶片的出现改变了地球生态系统，为其他物种的出现铺平了道路。”焦雨铃说。
　　质疑“顶枝学说”
　　虽然叶片广泛存在于自然界，但是扁平叶片在进化过程中是如何形成的，一直是学术界的热点话题。根据挖掘出的植物化石，在原始陆生植物的二叉分歧系统的模式启发下，德国植物学家W.齐默尔曼和法国植物学家O.利尼埃于1930年在《植物的系统演化》一书中提出“顶枝学说”，并被普遍采纳。
　　顶枝指二叉分枝轴的两个顶端部分。“顶枝学说”假设了三步形态特化，认为顶枝通过这些特化过程进化为叶片。三步形态特化包括临近顶枝变为不等长度的“越顶”、临近顶枝集中到同一平面的“扁化”，以及临近顶枝间形成薄壁组织的“蹼化”。
　　“‘顶枝学说’是根据化石推测的理论，并没有任何实验证据，也没有任何已知的植物类群可以囊括三步形态特化的各个中间物种（包括灭绝的）。”焦雨铃解释道，对于变形的产生，应该是一个或多个基因的变化导致的，但目前罕有能够支持“顶枝学说”的基因突变证据。
　　为此，焦雨铃团队以拟南芥和番茄的叶性器官，如子叶、真叶、萼片为对象，研究器官扁平化形态建立的机制。结合生物学实验和三维力学建模，发现叶片扁平化过程依赖于细胞内周质微管的排列。周质微管通过介导纤维素的沉积方向，引起细胞不同方向细胞壁力学属性的差异，最终导致细胞的各向异性生长和分裂。
　　焦雨铃告诉《中国科学报》，叶片边缘表达特异调控因子，促进叶片原基打破辐射对称（植物的茎秆和根系大多是辐射对称），产生初始的扁平化。微管介导的应力反馈放大初始的扁平化，形成高度扁平化的叶片。应力反馈是植物细胞高度保守的机制，作用于各种植物器官类型。
　　对于未打破辐射对称的器官，应力反馈进一步维持辐射对称，并促进沿对称轴的生长，产生圆柱形器官。“因此应力反馈可以解释两类主要器官形状的形成机制，而两类器官形状的差异来源于发育早期是否打破了辐射对称。”焦雨铃说。
　　提出“应力反馈学说”
　　在上述研究的基础上，焦雨铃与合作团队提出“应力反馈学说”。该学说认为，早期登陆的植物原基为辐射对称，应力反馈使其沿着长轴生长，成为枝条。
　　在这个过程中，团队也遇到了一些困难。焦雨铃说：“力‘看不见，摸得着’，难以检测。”通过数学模拟等学科交叉研究，合作团队根据细胞和组织形态计算组织内部应力。他们发现，应力反馈不仅能使扁平化器官维持扁平化生长，还能使枝、根等辐射对称器官沿长轴方向生长。
　　随着地球环境的变迁和气孔等其它植物自身结构的出现，当扁平叶片有更好适应性时，就会被选择并保留，替代了最初仅有枝条的早期陆生植物。
　　合作团队还发现，增强或削弱应力反馈能够增大或减小叶片宽度。宽大的叶片光合作用面积大，但失水也多；窄叶光合作用面积小，但更耐旱。植物具有不同形状的叶片，才能够适应不同的栽培环境。
　　“应力反馈学说”不仅解释了叶片的起源，还强调了此前被忽视的力学调控。焦雨铃说：“我们的研究对于如何改变叶片形状，特别是叶片面积有指导意义。”
　　“不过，叶片原基最初打破辐射对称，形成两侧对称的机制还不甚明了。”焦雨铃补充道，一些相关的科学问题有待进一步研究，比如木质素如何产生、维管束如何形成、气孔如何产生、高效的碳四光合作用如何形成，等等。
　　相关论文信息：https://doi.org/10.1016/j.tplants.2020.11.005
　　（原载于《中国科学报》 2020-12-17 第4版 综合）